在断怪众总寺院的战斗结束后，真介与千夜来到某个村落休养。虽然千夜失去了所有记忆，但真介认为「这是上天让人重新开始的安排」，并像对待普通孩子一样对待千夜。在与村里的女孩月湖相处后，千夜越来越有小孩子的样子。然而有一天，一群闇在夜幕下潜入村庄绑架了孩子们，并置他们于生死存亡的绝境之中。这时，与千夜融合的一千只闇的力量终于苏醒了。

由于被卷入千夜和狂神的战斗，月湖的父亲不幸身亡，村庄也遭受了毁灭性的损害。真介和千夜打算在不告诉任何人的情况下离开村子，但月湖却说她也要和他们一同旅行。无奈之下，他们只能带上月湖一起离开。一行人在旅途中遇到了神祕的闇・吶呜，并一起朝帝都出发。在战斗中夺走他人生命的事实令千夜相当痛苦，他将内心的千只闇的声音拒之门外，并下定决心「不再战斗」。但是，黑龙姆特却突然从天而降袭击一行人，代替千夜迎战的月湖也在战斗途中被掳走了……

姆特发掘月湖的才能，并试图将她带走。此时小玉突然现身，在千钧一发之际拯救了他们。一行人利用小玉的幻术成功欺骗姆特，并继续展开旅程。然而在京都的街上，一行人却遇到了以千夜为目标的狂神。由于无处可逃，千夜不得已只好应战并击败对方。一切战斗都是因自己的力量而起……但是为了击退敌人、为了保护伙伴，自己依旧需要力量。在千夜陷入矛盾之中时，出现在他面前的是……

在一行人面前出现的是「辉先生」，也就是室町幕府第十三代将军「足利义辉」。义辉将首都的大土地神「华寅」介绍给千夜等人。华寅相当感激千夜制止了化身为狂神的自己的分灵，并告诉他不要为此而自责。即便如此，千夜仍对自己交战一事感到相当后悔，但接触到义辉不受常识所限的思考方式后，千夜开始重新思考自己所拥有的力量。然而，就在千夜的心境开始有所改变的时候，姆特袭击了首都并抓走了月胡。

将身躯利用到极致——被义辉的话所感动，千夜市着与千只闇进行对话。千夜试图让闇们承认自己是它们的主人，但它们却对他发起攻势，并说：「那你就靠蛮力，试着让我们服从你吧」与此同时，将剑道使用到极致的义辉，甚至能斩断时间，并坦白自己的死已经迫在眉睫。千夜与义辉，两人各自命运的决战即将拉开序幕。

千夜和姆特展开了激烈的战斗。千夜以「尽情玩乐」的心态参战，并不再有悲壮感。不久后，为了争夺最强地位而战的两人，甚至开始产生了共鸣。此时，义辉以一己之力击溃松永久秀的军队。「该不会真能赢吧……」当真介开始相信义辉会获得胜利时，自称为「无之民」的神秘五人组出现了。

与姆特的战斗结束后，千夜平安地与月湖及真介他们会合。千夜等人专注于休养身体，但因华寅的术式，他们发现真介与斩藏无法离开目前所在的地方。与此同时，无之民也出其不意地发起了袭击。千夜决定不以武力，而是透过对话来与无之民对峙，而他也因此在幽界中知悉了他们真正的目的。为了拯救被封印的父亲，为了保护想要守护的事物，千夜和月湖决定请华寅协助他们展开修行……

千夜与月湖终于与小玉会合，然而出现在他们面前却是已化身为千尾妖狐的迅火。迅火将海神的力量据为己有，并在周围设下强大的结界。为了寻找突破结界的方法，一行人前往占卜师八挂猫的住所，却在此时遭遇化身为狂神的泰山。在吶呜的帮助下，千夜成功发动幽界干涉，解放了泰山。随后，千夜等人便和新加入的伙伴泰山继续前行。这时，一只寻找银发一族的狗（闇）出现在他们面前。与此同时，在强烈渴望变得更强的月湖身边，有一道危险的影子悄悄逼近。

千夜恳求山神解除其父神云的封印，山神则是要求他完成一项试炼——那就是消灭盘踞于附近山中的「鼠之闇」。一行人迅速启程前往山中，但不久后，一股奇异的香气开始弥漫。那股香气实为「闇」透过催眠香所施展的幻术。陷入幻术的千夜与月湖变成了享受祭典的孩童模样，与此同时，小玉则看见了四人一同旅行的过往回忆，并逐渐被昔日迅火的身影所动摇……

千夜企图说服神云离开断怪衆，但是神云并没有答应他，两人最终决定以拳头来一决高下。就在激战正酣之际，无之民突然现身，将神云等人一同拉入幽界。在幽界中，占据优势的无之民解放与神云融合的龙——雪崩，并试图逃离现场。就在这时，愤怒的山神与泰山现身，土地神的力量成为千夜一行人的助力。这场战斗是否能看见胜利的曙光呢……？

被山神囚禁的野禅，告知千夜一个能让迅火变回人类的方法。打破迅火身上结界的关键，便是寻找一位可移动且拥有媲美土地神力量的存在。另一方面，无之民意识到与千夜的战斗需要一座能够作为基地的移动要塞。双方的目标不约而同地指向了云之闇「万象王」的力量……千夜一行人暂时返回村庄，但千夜认为无之民引发的灾祸都是自己害的，于是便决定独自踏上旅途。与此同时，小玉比其他人早一步单独展开寻找万象王的行动，但她却被迫面对一个骇人的真相。

获得万象王这座移动要塞的无之民，开始在各地洗脑闇，并组建闇之军团。无之民企图将猩猩一族也纳入麾下，于是派遣万象王前去征服。然而，道鍊与姆特却阻挡在其面前。当姆特深入万象王的腹地时，竟意外与同为龙族的雪崩相遇，并反遭击败。勉强逃脱危机的道鍊和姆特，与在田五的指引下循着龙的气息前来的千夜会合。另一方面，无之民为了进一步扩大军力，向着闇群聚的岩之闇村出发。

无之民所选定的与千夜决战的地点，正是八年前发生激战的断怪众总寺院。断怪众的僧正「印河」察觉千夜、姆特、道鍊三人所散发的斗气足以与闇之大军匹敌，从而看到夺回总寺院的希望。由于每个人都怀有不同的因缘，于是三人便订下规则：「最先遇见神云者，即可与其决战」。于是，千夜等人全力冲进总寺院，击退由无之民所操控的闇之士兵，步步逼近总寺院深处。追随万象王而来的小玉也前来助阵，然而迎面而来的，竟是小玉最不愿面对的对手……

神云（雪崩）不愿遵从无之民的指示，执意与道鍊一决高下。两人间爆发出的激烈战气，甚至令一旁观战的小玉等人深感震慑。与此同时，无之民则无视道鍊与神云的对决，派遣闇之大军向千夜展开攻势。面对如此庞大的攻势，千夜逐渐陷入劣势，身体也因连番战斗而耗损。然而，即便肉体疲惫，千夜的灵气却如涌泉般无止境地流淌。他渴望拯救被操控的所有闇……就在千夜触及这个真理的的瞬间，他迈向了更高的境界。

万象王引发的洪水迅速覆盖大地，霎时席卷了整个战场。虽然姆特再度向万象王发起挑战，却被万象王给轻易击退了。不仅如此，万象王甚至不屑与姆特交手，反而开始观赏道鍊与神云之间的决斗。此时，道鍊与神云的对决也即将迎来高潮。道鍊磨练至极限的拳头化作一道光芒，勾起了他年少时的回忆。那时，他与道鍊互相称呼彼此为「道介」、「云藏」，相互切磋武艺……

千夜醒来后，发现被操控的暗之众已在真介的幽界干涉下获得了解放。于是，曾在幽界败给无之民的千夜，便向真介请教在幽界战斗的要诀。幽界干涉的极致之道究竟是什么？在千夜赶到万象王与姆特的所在之地时，一场壮烈的对决即将拉开序幕。当千夜、姆特与万象王各自化成人形，展开激烈的厮杀时，旁观的神云与道炼则向野禅提出了一个请求……

千夜在与万象王的战斗中陷入苦战，此时神云与道鍊的提出了一个建议——将寄宿于他们体内的龙与虎转移给千夜。然而，这项提议的代价却是二人的性命。对此深感困惑的千夜，在得知两人已受致命重伤后，最终接受他们的心意。千夜以新得的龙与虎之力，带领千名闇之众，毅然返回战场，准备结束这场战斗。受姆特所托，千夜跨越万象王，直奔无之民的核心而去。然而，他却在途中不知不觉被引入了幽界。在那里，等待着千夜的究竟是……？

猛认为「战斗无法解决问题」，于是便决定召开一场名为「四方圆满落幕会议」的讨论会。会议的议题是：在保全千夜与迅火性命的同时，找到拯救无之民的方法。为了拯救无之民的祖国免于陨石坠落的灾厄，千夜一行人设想了各种方案，无论是摧毁陨石还是迁往其他星球，都被认为行不通。当所有人陷入瓶颈、无法提出根本解决之策时，与会的虎妖邪贵忽然向一位被称为「时之万里眼」的闇求助。他们究竟能不能找出拯救无之民的办法呢？

千夜一行人终于结束了与无之民的战斗。然而，正当千夜准备独自离去时，却被华寅给拦截，无奈之下只能被带回村庄。千夜醒来后，迎接他的是由月湖主宰的「家族会议」。月湖质问他为何想要独自离开，千夜则是毫无保留地向她坦言：「我终将成为这世间不应存在的力量。」然而，月湖却以坚定而真挚的态度说服了千夜。同时，真介对千夜的告白感到难以释怀，并劝诫他直面自己内心深处的恐惧。

千夜与迅火之间激烈的战斗终于揭开序幕。在千尾妖狐压倒性的灵力面前，千夜也终于迎来觉醒，双方展开了一场势均力敌的对决。在激烈的灵力交锋之中，月湖试图运用葫芦的力量来平衡紊乱的灵力波动。当灵力之风化为平稳的长河时，正是使用幽界干涉的绝佳时机。为了在幽界和迅火接触，小玉、真介以及灼岩把握时机，果断飞身跳入千夜与迅火之间，成功实施了幽界干涉。在迅火封闭的内心深处，他们究竟看见了什么？

长期的战斗终于终于落下帷幕。迅火与小玉返回故乡的山林，呐呜也回到了自己身为地神所应存在的土地。千夜和月湖、真介和灼岩等人亦终结了漫长的旅途回到村中，开始了各自的生活。随着时代的更迭，那些曾经一同度过时光的人们相继离去，唯有千夜依然保持着年轻的容貌。在岁月流逝中，变成只身一人的千夜背负着时间的重担，踏上了无尽的旅途……