奈落にとって代わろうと策謀をめぐらす白童子。かごめの四魂のかけらを奪い取り、神楽にも奈落を裏切れとそそのかす。一方、犬夜叉達は、その白童子の半身で奈落の急所たる心臓の赤子のありかをついに知るが…！

翠子の死魂で奈落がつけた傷を癒した桔梗は、再会した犬夜叉に奈落を滅する方法を明かす。一方、妖狼族の墓場で最強の武器・五雷指の試練に挑む鋼牙。同じ頃、魍魎丸と対決した殺生丸は、神楽の血の臭いを察知する…。

年に一度の狐妖術昇級試験の日。試験に巻き込まれる弥勒達。七宝も犬夜叉をバカして位を上げていく。一方、殺生丸を訪れた刀々斎は天生牙を鍛え直す。武器として闘いの力を得る天生牙。殺生丸は新たな技を会得する。

刀鍛冶の刀秋が竜人の鱗で打った妖刀・奪鬼が完成。交えるたびに邪気で蝕み、鉄砕牙の妖気を奪おうする奪鬼に犬夜叉は勝てるのか!?　一方、毒蛾に掠われた妖狼族の子供を助けようとした鋼牙は、魍魎丸と対決するが…。

竜鱗の力を得た鉄砕牙。その妖力を使いこなせるように追いつくには犬夜叉が修行するしかない。刀々斎に教えられ、妖霊大聖を訪ねる犬夜叉達だが、妖霊大聖は妖怪に肝を抜かれ、里人も妖怪に姿を変えられていた。

魍魎丸と奈落の対決の場に駆けつけた犬夜叉と鋼牙だが、四魂のかけらを奪おうとする魍魎丸に鋼牙が捕まってしまう。一方、奈落は魍魎丸の中に潜む心臓の赤子に迫る秘策を用意していた！　三つ巴の闘いの行方は…？

奈落の蜘蛛の糸に汚された桔梗。救うには、梓山の霊廟に納められた弓の弦（つる）が必要だった。かごめは桔梗を救うため、梓山へと急ぐ。一方、琥珀の四魂のかけらを狙う夢幻の白夜の前に、殺生丸が現れるが…。

鋼牙の両足のかけらに宿る翠子の意思と共に四魂の玉ごと奈落を浄化しようとする桔梗。かごめに「最後のかけら、琥珀の光を守れ」という言葉を託したその本心は…？　犬夜叉は奈落から桔梗を守ることが出来るのか!?

天生牙の冥道を拡げる方法を問う殺生丸に、殺生丸の母は父から預かった冥道石を使う。だが、現れた巨大な犬に飲まれ、冥道へ連れ去られる琥珀とりん。二人を追った殺生丸は、生きて帰れぬ冥道に足を踏み入れる…。

悲しみや苦悩する心を養分にする妖怪・花皇。花の香りに幻惑された犬夜叉は偽りの夢に取りこまれてしまう。かごめは魔除けの数珠をつけた矢を花皇に射るが…。さらに奈落の命を受けた神無が鏡の妖と共に動き出す！

鏡の妖に鉄砕牙の妖力が奪われた。猛攻に晒され妖怪化した犬夜叉はそれでも反撃するが、鏡の妖に与えたダメージは全て神無に移されてしまう。相打ちになっても犬夜叉を倒せと命じる奈落。命を削って闘う神無の真意は!?

風穴を使いすぎた弥勒が倒れ、妖怪を倒すため飛来骨に猛毒を塗ってしまった珊瑚。飛来骨から毒を抜くには薬老毒仙の試練に挑むしかない。一方、風穴の傷に苦しむ弥勒は薬老毒仙から痛みを消す薬を飲むかと問われ…

殺生丸と犬夜叉の父と闘い冥道残月破を奪われたという死神鬼が殺生丸の前に現れた。天生牙は鉄砕牙の一部に過ぎぬ不完全な刀で完全な冥道残月破は放てぬという死神鬼。犬夜叉の鉄砕牙に共鳴する天生牙の秘密とは!?

天生牙の秘密を知り激しく憤る殺生丸。刀々斎は刀への執着と犬夜叉への憎しみを捨てた時こそ、父を越える時だと諭す。一方、四魂のかけらを狙い執拗に琥珀を襲撃する奈落は、桔梗が残した恐るべき仕掛けに気づく。

神無の形見、鏡の妖の欠片を使った天生牙で鉄砕牙の能力を奪う殺生丸。妖怪化し反撃する犬夜叉だが、殺生丸は冥道残月破を放つ。はたして父が遺した鉄砕牙の継承者であるはずの犬夜叉は冥界の闇へ消えてしまうのか!?

奈落の手にかかり、命を落とした巫女・瞳子。その亡骸が蘇った。かごめを結界に閉じこめた瞳子の目的とは何か!?　四魂の玉にまつわる、かごめの名前の秘密とは!?　そして、ついに梓山の弓の本来の霊力が明かされる!?

かごめの力が封じられた謎を探る犬夜叉と楓。一方、奈落の妖怪達の肉体を借り、四魂の玉の邪念・曲霊がこの世に姿を現す！　殺生丸達に襲いかかる曲霊の猛攻!!　そんな中、刀々斎はついに殺生丸のその時を察知する…！

曲霊に睨まれた琥珀の意識が戻らない。心配なかごめだが、受験勉強も待ったなし。現代へ戻ることに。だが、志望高校の受験日当日、戦国時代から犬夜叉が迎えに来てしまう！　かごめは無事試験を受けられるのか!?

曲霊を追う殺生丸。だが、それは夢幻の白夜の罠。曲霊は意識のない琥珀に取り憑き、四魂のかけらを奈落に渡そうと動き出す。阻止しようとした弥勒は風穴で曲霊の邪気を吸って倒れ…!!　琥珀を追う珊瑚と犬夜叉だが…!?

最後の四魂のかけらを狙う奈落が現れ、かごめを捕える。苦戦する犬夜叉達。琥珀はかごめの破魔の矢と桔梗が遺した光を使って、奈落に一矢報いるが、四魂のかけらを奪われ、息絶えてしまう。慟哭する珊瑚だが…。

中学校を卒業したかごめが戦国時代に戻ってきた。七宝達を楓の村に残し、犬夜叉達と共に奈落との決戦に向かう。待ち受ける奈落は巨大な化け蜘蛛に変化。殺生丸がその体内に先行し、追うかごめと犬夜叉達だが…。

四魂の玉の毒気に心を食われた犬夜叉は妖怪化し、かごめを傷つけ、心の闇に囚われていく。一方、風穴の自滅に珊瑚を巻き込むのを怖れた弥勒は、珊瑚と別行動を取ってしまう。奈落の罠に引き裂かれる仲間達だが…！

かごめの霊力が回復し、奈落の四魂の玉に聖なる光が蘇る。だが、奈落はその光を利用して珊瑚を罠に誘導する。弥勒を救うため、りんを殺せと迫る奈落。そんな中、白夜は犬夜叉の冥道残月破の妖力を刀に写し取る…！

奈落と対決し、その本当の望みを問うかごめ。人間の心を持ちながら妖怪の生き方を選んだ奈落に、犬夜叉の冥道残月破が炸裂する！　殺生丸の爆砕牙で崩壊し始めた奈落だが…！　弥勒と珊瑚、仲間たちの運命は!?

骨喰いの井戸を目指し崩落する奈落の身体！　最後にかけた奈落の願によって白夜に斬られたかごめが冥道に飲み込まれる！　追って冥道に飛び込む犬夜叉。だが、戦国時代と現代で骨喰いの井戸が消失！　かごめの行方は？

最後に四魂の玉を手にした者が唯一の正しい願いを選んだ時、玉は浄化され、この世から消える…。「おれが行くまで、何も願うな！」かごめを探す犬夜叉だが…！　犬夜叉とかごめは、共に明日を迎えることができるのか？