枫婆婆回想起年幼时桔梗姐姐的事，还有四魂之玉的出现以及桔梗与犬夜叉如何认识的经过，那一切都是开始于50年前，当桔梗还是一个四处消灭妖怪的巫女， 而犬夜叉是个急于增强自己力量的半妖，由于四魂之玉让他们的命运纠缠在一起…

犬夜叉与桔梗的命运因为鬼蜘蛛的出现变成了悲剧，鬼蜘蛛为了得到自由的身体，不惜出卖灵魂给妖怪们最后变成了半妖奈落，卑鄙的奈落伪装成犬夜叉和桔梗挑拨他们的感情，让他们两人落入自相残杀的命运，最后犬夜叉被封印在神木上，而桔梗更是牺牲了宝贵的生命…

和奈落勾结的御鸟公主阿毘，一次又一次控制妖鸟袭击村庄，无助的村民纷纷逃到传说中的圣人所在的村子寻求庇护。就在这时白童子又出现了，并且拖延住犬夜叉他们前往圣人的村子，好让阿毘公主的妖鸟吸光逃到那里的人们的血…

可怕的御鸟公主阿毘公主又来袭击村庄，挺身而出的圣人，只用一支箭就消灭了一大群的妖鸟而且还打破了白童子的结界。看到那支破魔之箭时，大家都在怀疑这位圣人就是桔梗，戈薇的直觉更让她不由自主地一步步接近那位圣人…

追踪死魂虫而去的戈薇终于见到了桔梗，那位圣人的真实身份果然是桔梗。原来桔梗还活着，但是却也是命在旦夕，飞鸟与胡蝶要阿篱选择要不要用她的力量净化桔梗身上所中的瘴气，而且戈薇是唯一能救桔梗的人…

刚诞生嗣子的城堡也受到了大群妖鸟的袭击，不过在守卫城堡的人群中竟然出现了珊瑚的弟弟-琥珀的身影，奈落究竟在那里隐藏了什么样惊人的秘密，可怕的是这个刚出生的婴儿一诞生就让产房里所有人瞬间死亡…

在奈落的婴儿沈睡的城堡之中，琥珀奉命保护小婴儿，没想到阿毘公主带着妖鸟来攻击城堡琥珀及时保护了夫人和婴儿，不料奈落却再次下令要琥珀抢走孩子杀死周遭所有人，后来赶到此地的珊瑚又看到了琥珀沾满血腥的双手…

御鸟公主阿毘及她的母亲铁鸡不但攻击城堡，更想进一步杀了奈落，于是展开了犬夜叉与奈落以及阿毘公主的三方战斗开始了，同时在胡蝶与飞鸟想进一步杀了奈落，于是展开了犬夜叉与奈落以的引导下犬夜叉将与复活的桔梗相见，桔梗拿出一支箭给犬夜叉要他交给戈薇…

在奈落击败了铁鸡及阿毘公主后，打开了人类的鲜血形成的血之河，同时也开启了前往那个世界与这个世界的交界处的路，于是犬夜叉他们跟着奈落一起到了犬夜叉父亲长眠的妖怪坟场，不料四魂碎片的看守者(宝仙鬼)在那里等着他们…

在那个世界和这个世界的交界处，奈落在宝仙鬼与犬夜叉厮杀之后终于出现，由于宝仙鬼与犬夜叉决斗时的仇恨，让最后一片四魂之玉碎片也被污染，另一方面神乐带杀生丸来到火之国准备从另一条路通往两个世界的交界处…

那个世界和这个世界交界处的大决战，就在犬夜叉他们的退路被奈落阻断，陷入空前危机的时候杀生丸出现了，妖力高强的杀生丸一心想要打倒奈落，而宝仙鬼则是要犬夜叉劈开他增加自己的刀的妖力，然而犬夜叉却更担心伙伴的安全…

奈落为了除掉心头之患桔梗，要白童子不择手段引伤势还未痊愈的桔梗出来，于是白童子带着琥珀利用厨子鼠的特性，不断释放出老鼠袭击村庄吃光了所有的地方，不得已操纵鼠群的琥珀为了不再苦恼也下了一个决定…

魔寄之处并没有桔梗的身影，魔寄之树被白童子破坏后犬夜叉和戈薇也朝妖鼠的源头赶去，悲哀的姐弟再次重逢并为抢夺橱柜发生冲突，在琥珀陷入危机时珊瑚奋不顾身的保护了他，这时桔梗出现击破橱柜的结界，赶到的犬夜叉打碎了橱柜后鼠群瞬间消失，被白童子带走的琥珀暗暗下定决心，为了让姐姐不再受到伤害必须尽早打败奈落。

戈薇本想瞒着犬夜叉回到现代好好放松一下，没想到犬夜叉又从战国追了过来，朋友们在闲谈中得知犬夜叉就在戈薇家里，都想看看戈薇那个又花心又暴力的男朋友，无奈之下戈薇只能带着朋友们回到家中，遇到了为赔偿戈薇脚踏车而帮爷爷打工的犬夜叉，出乎戈薇意料的是朋友们和犬夜叉很聊得来，还对犬夜叉做出了称赞。

珊瑚和弥勒原本关系应该更加和谐的两人，却由于弥勒的缘故感情出现了裂痕。弥勒在两年前向一个叫志麻的女子告白，为了不把志麻嫁给湖神，志麻的家人想让弥勒履行诺言和志麻结婚。两年前的志麻体弱多病，父亲向湖神大人许愿后又不想兑现诺言，相比找上门的湖神弥勒更大的危机是生气的珊瑚，但当弥勒把珊瑚从湖神手里救出时，两人的关系又和好了。

村里的小孩突然都不见了，邪见也找不到小玲的下落，原来这些孩子们都是被一个叫做音狱鬼的妖怪掳走了，杀生丸为了救回小玲找到了音狱鬼。而专门驱魔除妖的云涯法师也找到那里，痛恨妖怪的云涯同时也对杀生丸出手…

铃被专门诱拐小孩的狱音鬼捉住了，碰见四处寻找铃的邪见后杀生丸赶去营救。云涯一行是专门治退妖怪的法师，接到村子里的委托后找到了狱音鬼，消灭狱音鬼后救出被诱拐的孩子，铃为了等杀生丸并不想和他们走，在铃的呼唤中杀生丸出现了，面对杀生丸强大的妖力云涯一行很快败下阵来。杀生丸让铃做出选择，虽然人类与妖怪不同但是铃还是选择永远跟着杀生丸。

本该寄生在庞大妖怪体内的宿蛹不知道什么原因大量出现，被宿蛹附身之后会变得凶暴。不幸七宝也被附身，变得凶暴的七宝在村子里大肆的作乱，让众人想不到的是最难对付的敌人竟然就在眼前，七宝还趁着自己被附身向欺负他的犬夜叉展开了报复，在大家的努力下终于分开了宿蛹，为什么会有大量的宿蛹出现？这件事又和奈落有何关系？

大量宿蛹的寄生体是巨大的山型妖怪岳山人，奈落跑进岳山人体内抢走了他免于卷入世事纷争的不妖璧，犬夜叉一行用岳山人的妖气结晶找到了正要对桔梗下毒手的奈落，奈落离开后桔梗推测出，奈落抢夺不妖璧是为了消去自己心脏奈落的婴儿的妖气。另一方面白童子用人类的魄和成千的妖怪拼凑成了魍魉丸交给奈落的婴儿差遣。

杀死无辜岳山人的竟然是拿着御灵壶的孩子，在一个寺庙里有一个叫做御灵丸的修行者带着一群孩子四处消灭妖怪，犬夜叉在交手后发现孩子们的御灵壶内发出的光束其实是妖怪，来到寺庙看到了有妖怪手臂的御灵丸，神乐用妖气结晶探出寺内有奈落的心脏便对寺庙发起攻击，被御灵丸击穿身体的神乐逃到了杀生丸的身旁。

御灵丸被白童子杀死，奈落的婴儿也出现在了犬夜叉一行的面前，这一切都是奈落的诡计，犬夜叉一行被奈落引诱到了鬼的肚子里。鬼的身体异常坚硬连金刚枪破都无法击穿，为了增加力量犬夜叉在铁碎牙上镶入四魂碎片，由于鬼体内的邪气四魂碎片受到污染，戈薇紧紧的抱住即将妖化的犬夜叉，两人深深的羁绊战胜了邪气化险为夷。