日暮戈薇在15岁生日当天被妖怪百足妖妇拖入自家神社的食古井内，穿越到了战国时期的村庄，巫女枫姥姥发觉戈薇和去世多年的姐姐——桔梗极其相像，认为她很有可能是桔梗的转世。百足妖妇再次来袭，并且打伤了戈薇，本该随着死去的桔梗一同火化的宝物四魂之玉，从戈薇体内出现。为了避免村庄受到伤害，戈薇单独把妖怪引到了被桔梗封印的半妖犬夜叉所在的森林，不得已之下解开了犬夜叉的封印，获得自由的犬夜叉杀死百足妖妇后也打起了四魂之玉的主意……

枫姥姥（桔梗的妹妹）拿出言灵念珠阻止了犬夜叉夺取四魂之玉，戈薇只要说出言灵“给我坐下”便可制服犬夜叉，碍于念珠的能力，犬夜叉无法下手，只好徘徊在戈薇身边。犬夜叉得知自己被封印之后已过了50年，而穿越时空来到战国时代的戈薇则很可能是死去桔梗的转世。戈薇在找回家的方法时陷入尸舞鸟的攻击，失手将被尸舞鸟吞下的四魂之玉也一同射穿，四魂之玉化成无数碎片划过天际。

枫姥姥告诉犬夜叉和戈薇只有通过两人的合作才能寻回散落的四魂之玉，戈薇在和犬夜叉闹别扭后，独自一人跑到食骨之井旁寻找回家的路，却遭到了试图夺取四魂之玉的妖怪逆发结罗的攻击，落入井中回到现代。另一方面逆发结罗用头发操纵村子里的人使犬夜叉陷入苦战。犬夜叉背着受了重伤的枫姥姥逃出村子，枫姥姥告诉犬夜叉只有戈薇的眼睛才能看的见头发，为了打败逆发结罗，犬夜叉开始寻找戈薇。

回到现代的戈薇本以为再也不用去战国时代，正安心吃饭时，却看见了犬夜叉闯到家里来，还看见了跟着犬夜叉一起跟来的逆发结罗的头发。为了不祸及家人，戈薇便和犬夜叉一起回到了战国时代。戈薇披着犬夜叉的火鼠袍，循着头发，指引犬夜叉找到逆发结罗。又是一番苦战，戈薇用箭敲碎逆发结罗的真身——藏在红色骷髅里的梳子打败逆发结罗，拿回了被夺走的四魂之玉碎片。经过了这一战两人的关系也开始有了好转。

犬夜叉的哥哥杀生丸与他的手下邪见突然出现，他一心想寻找父亲墓地里的宝物，守墓人冥加爷爷十万火急地赶来通知犬夜叉。没想到杀生丸随即找上门，而且还带来一个与犬夜叉的母亲十分神似的女人……

原来犬夜叉的母亲是妖怪无女假扮的，她是失去孩子的母亲怨念聚集而成的妖怪，杀生丸利用无女问出了父亲墓地的线索，两人便在墓地中展开了一场宝物争夺战……

杀生丸与犬夜叉都无法拔出来的铁碎牙，没想到戈薇竟然轻而易举地拔出来。不过问题是犬夜叉却不懂得如何发挥铁碎牙的威力，还把它认为是一把破破烂烂的刀子。直到犬夜叉决心要保护戈薇时,这把铁碎牙竟然产生了脉动……

犬夜叉与戈薇这次遇到了一个自称是信长的人，不过他可不是历史上的大人物织田信长，而这个信长是为了救出心爱的露姬公主，来到一座被蛤蟆精占据的城里。虽然最后顺利消灭了蛤蟆精也救出了公主，公主却投向别人的怀抱……

突然出现的可爱妖怪七宝，目的竟然也是四魂之玉的碎片，不过他是为了利用四魂之玉引出杀父仇人雷兽兄弟。戈薇为了救七宝被满天抓走了，七宝也只好急着找犬夜叉去救戈薇，没想到飞天的雷击刃非常厉害……

虽然犬夜叉及时赶到，却因为雷兽兄弟拥有四魂之玉的碎片而妖力大增，也只能与飞天陷入苦战。另一方面戈薇与七宝也还在满天的威胁之下，幸好犬夜叉的铁碎牙先解决掉满天,不过却激怒飞天，令其作出不可思议的举动……