廢柴新手老師安倍晴明前往充滿妖怪的百鬼學園任教。為了拍攝二年三班全體的班級照，他前去拜訪家裡蹲的座敷童子「紅子」，然而⋯⋯！？

今天是學生們的體檢日！要讓一目小僧「連助」進行視力檢查，還有讓大太法師「大田」接受身高測量等，這讓初來乍到的晴明在百鬼學園的洗禮中吃足苦頭。然而，不幸的事還不只如此，更多的麻煩正接踵而至……！

晴明觀摩由酒吞童子「神酒」老師所上的課。當神酒老師酒後亂性時，晴明被迫使用了退魔之力，然而……？與此同時，泥田等人為了奪回被沒收的遊戲機，準備趁晚上潛入職員室……

妖怪電視台突襲採訪晴明！？在課外教學的混亂中，妖怪學生們團結一心，試圖讓晴明風光亮相。這場取材究竟能否順利播出呢……！？

晴明於黃金週返鄉探親，但他的雙胞胎哥哥「雨明」卻勸他辭去教師的工作，這令他感到震驚不已！跟隨晴明返鄉的佐野等人也大感意外，晴明那不為人知的過去也逐漸被揭開了……！？

運動會開幕！借物接力、曼陀羅草投籃等妖怪獨有的競賽項目，讓場面熱鬧非凡！以二年三班的勝利為目標，賭上晴明的「×××」，一場熱血沸騰的戰鬥就此展開！

運動會進入白熱化階段！在六個班級中奮戰爭取第三名的二年三班，下定決心要在最後一項障礙接力賽中奪得第一！然而，意外突然發生，讓運動會的進行朝向意想不到的方向發展……？

晴明的兄長雨明竟然代替他成為教師！？柳田的迷戀藥讓學園陷入一片混亂！？三班全員的沐浴場面驚爆登場！？在熱鬧非凡的百鬼學園裡，今天又有一場愛情風暴席捲而來……！

動物妖怪接連遭到綁架，其毛髮也被強行剃去！連豆吉和玉緒也神秘失蹤，晴明與佐野等人立刻展開營救行動。犯人的真正目的究竟是什麼？而犯人又到底是誰呢？……？

名為林間學校，實則是妖怪學的期末考！學生們將在舊校舍這個舞台上，面對各式各樣的考驗。他們究竟能否順利通過考試，迎來最後的勝利呢！？

晴明首次進行家庭訪問，但事情並不如預期般那麼簡單！訪問結束後，晴明與神酒、秦中一同前往京都進行修學旅行的事前探勘，然而……

二年三班的學生們遠赴東京進行校外教學。然而，晴明卻在抵達後突然走失了！全班學生齊心協力搜尋整個東京，然而佐野似乎有種不祥的預感……

暑假終於來臨！在學生們盡情享受夏日的同時，晴明造訪了佐野打工的古書店。他拿起了一本名為「趣味機關」的書籍，誰料竟由此掀起了一場意想不到的風波！？

暑假過半，紅子的老家是一間民宿，那裡即將迎來一家靈異雜誌的採訪。面對不相信妖怪存在的科學家，民宿將展開一場怪異現象的全力演出！

暑假還在繼續！晴明應邀前往神酒的老家，並意外揭開了神酒凜太郎埋藏已久的黑暗過去……這時，超級兇惡「敵人」突然現身，危機一觸即發！？

神酒帶著秦中的孩子們拜訪晴明的老家！接著，會盜竊「珍貴之物」的惡棍妖怪——咔噠咔噠也出現了……在百鬼學園島上，一場追捕劇正式開幕！

暑假進入尾聲！二年三班的學生們在海邊盡情玩樂。與此同時，正在為妖怪的誕生歷史做研究的佐野，卻意外揭露了某位學生隱藏的身世秘密……！？

來自神明學校的福之神「恵比壽夷三郎」以臨時教師的身分加入百鬼學園，並擔任二年三班的副班導！與此同時，晴明卻不知為何待在辦公室裡閉門不出……？

文化祭前夕，晴明與學生們外出採購用品！他們搭上電車時意外遇見了高橋老師與歌川小姐……說起來，這輛電車是不是有些不對勁……？

百鬼學園內的文化祭準備得如火如荼，二年三班的學生們也忙得不可開交！然後，期待已久的夜行文化祭終於開幕了！二年三班準備的節目究竟是……！？

文化祭第二天！為了準備文化祭的用品，玉緒與晴明來到學園的地底下。這裡氣氛詭異，處處透著不尋常。這時，一個可疑的人物突然現身……？

連助竟然決定要退學！？二年三班陷入震驚與不解，並試圖挽留他。連助之所以決定要退學，似乎與他的父親有關！？連助隱藏的過去究竟為何！？動畫《妖怪學校的菜鳥老師!》最終章，即將開幕！

為了營救連助，大作戰正式啟動！面對接連來襲的眼球妖怪，二年三班陷入苦戰。晴明不惜賭上自己的教師生涯展開營救行動！這場事關連助命運的行動，究竟能否成功......！？

為了營救連助，晴明與二年三班的所有人進攻入道家。在眾人攜手合作下，玉緒率先奔向連助！這時，連助做出的選擇究竟是……！？