הפעם, נראה את ריק מוביל את הקהילות המאוחדות, כשהם נתקלים במכשולים ואיומים גם מבחוץ וגם מבפנים, בנוסף לאיום חדש בדמות הלוחשים המסתוריים.

הקהילות מאחדות כוחות כדי לשחזר גשר שיחזק את קשרי הסחר והיחסים ביניהם, אך הבנייה לא עוברת ללא תקלות. מגי נתקלת בביקורת על שיטת הענישה שלה.

החזון של ריק לעתיד טוב יותר מאוים על ידי היעלמות מסתורית, המחלקת את מחנה העבודה שבו הקהילות השונות בונות יחד גשר.

רצונם של אנשים שונים לחסל חשבונות, מאיים על חזון העתיד המתורבת של ריק.

ריק נאלץ להתמודד עם עברו, כאשר הוא מתקשה לשמור על הבטיחות של הקהילות ולהגן על העתיד שהוא וקארל חזו.

השורדים נתקלים בפנים לא מוכרות מחוץ לשטח הבטוח של הקהילה ועליהם להחליט אם ניתן לבטוח באנשים החדשים.

קרול מחפשת חבר ותיק שחי לבד בחיק הטבע, בסביבה עמוסת מהלכים. השורדים יוצאים למסע המסוכן אל ביתם החדש.

משלחת חילוץ קטנה מתמודדת עם עדר מהלכים, במהלך חיפוש אחר חבר שנעלם ומגלים שייתכן שנשקפת להם סכנה גדולה משחשבו.

הקבוצה חושפת איום חדש מטריד ומסוכן. אחד האנשים בורח מהכלא ומבקר במקום שחי בו בעבר.

המצטרפות החדשות לראש הגבעה יוצאות לחפש אחר לוק ואולדן. לידיה מתחילה לספר מה קרה לה ועל דרכי הפעולה של הקבוצה שאליה היא שייכת.

הלוחשים בהובלת אלפא מגיעים אל ראש הגבעה. צוות מהממלכה יוצא למשימת הצטיידות שמתגלה כמורכבת מהמתוכנן.

בזמן שקהילה אחת מתקשה להפיג את המתח שמאיים לפלג אותה מבפנים, טבעה של קהילה אחרת מתברר ומשימת חילוץ של חברה, עלולה להסתיים בתוצאות קטלניות.

משימת החילוץ הנועזת של דריל מאלצת את אלפא לשלוח קבוצה מאנשיה כדי להחזיר אליה את מה ששייך לה, גם אם זה יעלה להם בדם. בממלכה מתכננים להפגיש בין הקהילות אך התוכנית שלהם נמצאת בסכנה.

הגעה של אדם מבחוץ, מאלצת כמה מתושבי אלכסנדריה לפתוח פצעים ישנים שחושפים סודות מן העבר.

היריד בממלכה נמצא בעיצומו, כאשר כל ארבע הקהילות משתתפות בחגיגה בפעם הראשונה מזה שנים. בעוד כמה בריתות מתחדשות, עסקאות אחרות יסגרו במחיר הרבה יותר גבוה.

פרק סיום עונה. לאחר האובדן הכבד, הקהילות נאלצות להתמודד עם סופת שלגים אכזרית. קבוצה אחת מתמודדת עם האויב שבתוכה, ואחרת נאלצת לקבל החלטה גורלית.

המאבק מול הלוחשים ממשיך והדילמות שמעלות את השאלה מה לעשות משפיעות על הקהילות ומעוררות פראנויה, תעמולה, אג'נדות נסתרות ומאבקים פנימיים שיבחנו אותם כיחידים וכחברה.

הפרק מתמקד בסיפור המקור של אלפא ובטא, אלפא מנסה לחשל את לידיה ויחד הן מתכוננות ללכת עם המהלכים, הלוחשים יוצרים להם עדרים משלהם.

הלוחשים מתישים את תושבי אלכסנדריה והמחסור בשינה גובה מהם מחיר. בינתיים, קרול נאבקת במחסור בשינה ובצורך שלה לנקום.

תושבי אלכסנדריה שעדין מזועזעים מהלוחשים מוציאים את זעמם על לידיה. בראש הגבעה הקבוצה מתמודדת עם בעיה ביטחונית בלתי צפויה.

ציוד ואספקה נעלמים מראש הגבעה. צעיר מאלכסנדריה מזדנב אחרי נייגן. יחזקאל נאלץ לגלות את סודו.

קרול ודריל יוצאים לסייר יחד, וירוס פוגע בכמה מתושבי אלכסנדריה, נייגן מנסה להתקבל ללוחשים. אישה זרה עולה בקשר מול יוג'ין.

סאדיק סובל מפוסט טראומה ומנסה לגלות מה גרם לאנשים רבים כל כך לחלות. קרול חוקרת את השבוי, למורת רוחו של דריל. ארון וגאמא מנסים להוציא זה מזה מידע בדרכים שונות.

אנשי אלכסנדריה יוצאים למשימה מסוכנת. מסתנן נתפס באושן סייד, אך על פניו ייתכן שיוכל לעזור במערכה נגד אלפא.

דריל, קרול והשאר מנסים להיחלץ מהמערה ובינתיים, בחוץ, אלפא מנסה להבין איך הם גילו את מקום המסתור של העדר ונייגן מנצל את המצב כדי לשפר עמדה.

גאמא מגיעה לאלכסנדריה ומוסרת מידע, אך נתקלת בחשדנות. בעקבות העריקה של גאמא, אלפא שולחת את הנשק שלה כדי להשתיק אותה.

הלוחשים מתקרבים אל ראש הגבעה. לאחר ההיתקלות של דריל ולידיה עם אלפא, על הקהילות להחליט אם להילחם או לברוח. הקשר בין יוג'ין לסטפני מסתבך.

דריל והחבורה ממשיכים להדוף את גלי המהלכים שאלפא שלחה אליהם. בינתיים אלפא עדיין מחפשת את בתה, וניגן קופץ על ההזדמנות.

מישון מגיעה עם וירג'יל אל האי לאחר שהוא סיפר לה שיש שם מצבור תחמושת, אלא ששם היא מגלה שווירג'יל לא דייק כל כך בפרטים.

הגיבורים והנבלים מתמודדים עם ההשלכות של השריפה בראש הגבעה. יוג'ין לוקח איתו אנשים לפגישה עם סטפני, בתקווה למצוא קהילה נוספת.

הקבוצה של יוג'ין נתקלת בנסיכה. יתר הקהילות מתכוננות לקרב. הלוחשים מתכוננים גם כן לפעולת תגמול.

המלחמה בלוחשים שמחפשים נקמה עדיין לא הסתיימה. דריל, איזיקיאל, קרול, ארון, גבריאל והקבוצה יעשו הכל כדי להגן על עצמם.

מגי חוזרת ולא מוכנה לספר על כל מה שקרה לה, גם כשהעבר שלה מתחיל להתנקם בה. ביטחונו של נייגן שוב בסכנה. דריל ומגי נלחמים באיום לא מוכר ובלתי נראה.

ההרפתקה של דריל וקרול משתבשת כשהם מוצאים בקתה ישנה והיא מעלה בו זיכרונות מהתקופה שהוא פרש מהקבוצה אחרי שריק נעלם.

גבריאל וארון נמצאים במסע חיפוש מזון וציוד בשביל אלכסנדריה ובמהלכו הערכים שלהם עומדים למבחן.

יוג'ין, יחזקאל, יומיקו ופרינסס נתפסים ומופרדים זה מזה. פרינסס מתקשה להתמודד עם הזיכרונות הקשים מעברה ומנסה להימלט בעזרת מישהו מהחבורה.

קרול ודריל מגיעים אל פרשת דרכים ופונים לכיוונים שונים, כל אחד נכנס למצב ההישרדות הרגיל שלו ולפתע גם המשימה הקלה ביותר נהיית קשה יותר.

פרק סיום העונה. קרול לוקחת את נייגן לבקתה מרוחקת, בתקווה שזה ירגיע את המתיחות הגוברת. נייגן חושב על האירועים שהובילו אותו למצב הזה ומחליט מה לעשות הלאה.

עונת הסיום לאחת הסדרות האהובות ביותר. לאחר ההרס שהותירו "הלוחשים", כל מי שנותר לחיות באלכסנדריה נאבק להחיות מחדש את המקום ולייצר מזון לכל התושבים, כולל מגי והקבוצה החדשה.

הקבוצה מגלה שאחד מהם לא הגיע איתם לקרון הרכבת התחתית. הם מוקפים במהלכים, ולחזור למנהרות כדי לחפש אותו פירושו מוות בטוח. בינתיים דריל מחפש את כלב, ויומיקו מחליטה להתעמת עם הממונים.

הצוות של מגי מתפצל ומותקף. קרול, רוזיטה, מגנה וקלי מנסות לתפוס סוסים בשביל אלכסנדריה. ג'ודית, הרשל ושאר הילדים מתמודדים עם ההיעדרות של הוריהם.

הקוצרים תופסים את דריל וכלב, הם נלקחים למתחם שלהם ושם דריל פוגש דמות מהעבר.

ארון, קרול, לידיה וג'רי הולכים אל ראש הגבעה כדי לחפש כלי עבודה ולצוד בעלי חיים למאכל. יוג'ין וחבורתו צופים בסרטון היכרות. מגי ונייגן הולכים ביער ומחכים לאחרים, וג'ודית רבה עם כמה נערים.

וירג'יל וקוני נמלטים מהמהלכים ומתחבאים בבית שמסתתרים בו יצורים מסתוריים. פופ מעמיד את הנאמנות של דריל במבחן, קלי יוצאת מאלכסנדריה כדי לחפש אחר קוני.

מגי ואלייז'ה לומדים שיטת הישרדות חדשה מנייגן, הקבוצה של יוג'ין פורעת את עונשה בעבודה, יומיקו מתראיינת למשרה בכירה, דריל מנסה לגלות עוד על ליה והקוצרים ודריל נתקל בעוד כומר.

הקוצרים מגנים על מרידיאן מפני מתקפה ופופ חושד שהאויבת שלו אחראית לכך. תושבי אלכסנדריה מנסים להתגונן כשסופה קשה פוגעת בחומה ובמתקנים אחרים.

באלכסנדריה, סופת הגשם ממשיכה להשתולל והמהלכים זורמים פנימה ומסכנים את כולם. במרידיאן, החבורה של מגי מנסה להילחם כדי לצאת משם בחיים.

החבורה חוגגת את ליל כל הקדושים בחבר העמים, דריל ורוזיטה עוברים הכשרה צבאית בהדרכתו של מרסר, קרול יוצאת לבדוק מה מצבו הרפואי של יחזקאל ומנסה לעזור לו.

לאחר אירוע קשה, יוג'ין פותח בחקירה שמסבכת אותו, קוני מנסה לגלות מה גרם לחייל להשתולל והורנסבי מנסה לגייס את קרול לשורותיו.

יוג'ין מגלה עם מי הוא דיבר בקשר לפני שהגיע לחבר העמים, הורנסבי והמושלת מסיירים באלכסנדריה, אושן סייד וראש הגבעה כדי לשכנע אותן להצטרף אליהם.

רוכב פצוע מגיע אל מגי וחבורתה כדי להזעיק עזרה, בחבר העמים מגייסים את ארון והכומר כדי ליצור קשר עם קבוצת מתיישבים חדשה, אך עד מהרה הם מגלים שלא סיפרו להם את כל האמת.

רוזיטה ודריל נשלחים למשימה מסוכנת, בינתיים, האנשים הנצורים בבניין מתכננים איך לגבור על חיילי חבר העמים וקרול מגלה את הצד המושחת של חבר העמים.

הורנסבי נחוש למצוא את הנשק שנגנב והוא חושד באנשי ראש הגבעה. בינתיים, בחבר העמים, יחזקאל מראה לקרול מה עשה מאז שזכה לטיפול, מרסר סובל מייסורי מצפון ורוזיטה ויוג'ין מנסים לחשוף שחיתות.

מגי מתכוננת להגן על ראש הגבעה ועל אנשי עיקול הנהר מפני הורנסבי וחייליו. יוג'ין וחברתו, עם אנשים נוספים, מתכוננים לחשוף את האמת על פמלה מילטון ובנה.

תושבי חבר העמים זועמים על הסתרתו של סבסטיאן ומפגינים בכיכר העיר. בינתיים, בחוץ, דריל והחבורה מנסים להדוף את הורנסבי ואת חייליו, ובמקביל שולחים שליח לחבר העמים שיזהיר את החבורה.

קרול הצליחה להגיע להסדר עם פאמלה מילטון שיחלץ את פאמלה ואת החבורה של קרול מהבוץ. אך עדיין יש כמה גורמים שלא מרוצים מהמצב הנוכחי.

המושלת מילטון מבינה שהיא מוכרחה למצוא שעיר לעזאזל למען יראו וייראו. רוב המהגרים החדשים מחליטים לעזוב. ארון וחבורתו מוצאים מקום לחניית ביניים, אך הם נתקלים שם במשהו חדש.

המושלת מילטון כופה על יומיקו לשמש כתובעת במשפט הראווה של אחד מחברי הקבוצה. חיילי חבר העמים מחפשים את יתר אנשי החבורה ומרחיקים אותם מחבר העמים.

החטופים מתעוררים ומגלים מה צפוי לחלקם בהמשך. בינתיים קרול ודריל מנסים לחפש את חבריהם ונתקלים בדרך באנשים נוספים.

המשפט של יוג'ין עומד להסתיים ויומיקו מנסה להטות את דעת הקהל לטובתו. במחנה האסירים הקבוצה מנסה לאסוף מידע כדי לתכנן בריחה.

החבורה מתכננת לנצל את הזעם הציבורי כדי להדיח את פמלה מהשלטון. פמלה חשה במתיחות ומשתמשת בטקטיקות הרגילות, אלא שהפעם משהו משתבש.

בפרק האחרון, החבורה עושה מאמץ אחרון להציל את עצמה ואת חבר העמים, ומקווה לעתיד טוב יותר.